宋乾道八年（1172年），祝桥地区隶属嘉兴府华亭县。
元至元二十八年（1291年），元朝廷划松江府华亭县东北境长人乡等五乡建上海县，祝桥地区隶属松江府上海县。
明隆庆二年（1568年），松江府佥事郑元韶清丈土地，分团编甲，造业户鱼鳞册，今祝桥地区始有五团之名。是时，南汇地区属松江府上海县长人乡。当时的祝桥境域位于长人乡东外侧，辟作盐场，隶于下沙盐场。仅有团灶机构而无行政建置。
清雍正四年（1726年），划出上海县长人乡和下沙盐场9个团建立南汇县，五团（祝桥地区）属江苏省松江府南汇县。清宣统年间，清政府实行地方自治。清宣统三年（1911年），五团乡自治公所正式成立，隶属于南汇县。
民国二十六年（1927年），南汇县实行闾、邻制。原五团乡划分为1个镇、15个乡。乡、镇以下设闾，闾以下为邻。民国二十三年（1934年），南汇县合并区治，划各乡、镇为8个区，同时，废闾邻制，设保甲制。原五团乡境域隶属于南汇县第二区。
抗日战争时期，祝桥地区先后隶属伪上海市南汇县、伪上海特别市南汇区。
抗日战争胜利后的民国三十五年（1946年）二月，南汇县重新划并乡镇，祝桥镇属江苏省南汇县第二区管辖。民国三十六年（1947年）春，南汇县裁区并乡，恢复五团乡建制。
1949年5月14日，五团乡（祝桥地区）解放。6月，划全县为1个市、1个区、6个乡镇联合办事处。五团乡（祝桥地区）隶属南汇县第一乡镇联合办事处。11月，第一乡镇联合办事处下属各乡召开农民代表会议，建立区、乡人民政府，五团乡分拆为祝桥镇、祝西乡、祝东乡、凉亭乡、潘泓乡、新泓乡，隶属于苏南行政公署松江专区南汇县。
1957年7月，南汇县撤区并乡，建立祝桥乡（大乡）。
1958年9月，建立东方红人民公社。11月，南汇县从江苏省划归上海市，东方红人民公社隶属上海市南汇县。
1959年6月，祝桥地区自东方红人民公社析出，建立祝桥人民公社。
1968年2月，祝桥人民公社革命委员会成立。
1980年12月，恢复建立祝桥人民公社管理委员会。
1984年4月，政社分设，建立祝桥乡。1994年9月，撤乡建镇，改名祝桥镇，实现镇管村体制。
2001年8月，南汇撤县建区，祝桥镇隶属上海市南汇区。
2003年5月8日，原祝桥镇、盐仓镇、东海镇建制撤销，建立新的祝桥镇。